Vampire Knight Guilty

در ادامه مستقیم فصل اول، زيرو پس از غيبت ناگهانی‌اش از آكادمی بازمی‌گردد. يووكی، با وجود احساس آسودگی، هم‌چنان غرق در رازهای گذشته مبهوم خویش است و می‌خواهد بداند در این مدت چه بلایی بر سر زيرو آمده است. از طرفی، زيرو که از زمان نوشیدن خون كانامه دچار رؤياهای عجيبی شده، برای یافتن پاسخ سؤالاتش به سراغ ماريا كورنای می‌رود؛ اما تنها پاسخ‌های رمزآلودی دریافت می‌کند که به دشمن واقعی اشاره دارد.

در همین حال، شورای عالی خون‌آشام‌ها وارد آکادمی می‌شوند تا زيرو را به جرم كشتن یک اصیل‌زاده به مرگ محکوم کنند. اما كانامه در تصمیم شورا دخالت می‌کند؛ دخالتی که نه‌تنها هدفش نجات زيرو، بلکه انگیزه‌ای پنهانی است که هیچ‌کس از آن باخبر نیست.